Sæson 6 af The Crown slutter med de sidste episoder 14. december.
Prins William bearbejder stadig sin mors død og vender tilbage til Eton midt i en stigende opmærksomhed fra unge kvindelige fans, der er berørt af hans situation. Hans kamp for at tilpasse sig fører til spændinger med familien, idet de forsøger at støtte endnu en ung arving i at finde sin vej i systemet og verden.
Da prins William senere begynder på St Andrews University, fortsætter den evige konflikt som offentlig person, og han forsøger at balancere de traditionelle universitetsritualer med de begrænsninger, som hans position og den konstante tilstedeværelse af sikkerhedsfolk medfører. Hans vedholdenhed bliver sat på prøve, da han udvikler et crush på en af de mest eftertragtede studerende på campus: en kvinde ved navn Kate Middleton.
Prinsesse Margaret bliver ramt af et slagtilfælde og tvinges pludselig til at revurdere sin livsstil. Mens hendes helbred fortsat forværres, glider hun tilbage i sine minder, tilbage til sin hemmelige bytur med sin søster under den største fest i historien: VE-dagen i 1945. Minderne fra aftenen, og hvad den lærte hende om hendes storesøster, bringer tryghed i hendes sidste dage.
Efter at have gennemlevet sin søsters og mors død, et guldjubilæum og at have godkendt ægteskabet mellem prins Charles og Camilla begynder dronningen at overveje sin regeringstid og i sidste ende sit eftermæle. Hun nærmer sig sit niende årti og er tvunget til at grave dybt og for alvor overveje, hvad der er bedst for monarkiets fremtid.
